Ruy Guerra nasceu em Lourenço Marques, hoje Maputo, Moçambique, então colônia portuguesa, em 1931.Ainda adolescente, já publicava críticas de cinema, contos e crônicas e já fazia filmes em 8mm. Era ativista político, participando de movimentos anti-racistas e pró-independência antes de deixar seu país, aos 19 anos. De 1952 a 1954, estudou arte cinematográfica em Paris no IDHEC (Instituto de Altos Estudos Cinematográficos) e começou a trabalhar na França, como assistente de câmera e assistente de direção.

Melhor conhecido como diretor, Ruy Guerra também atua como montador, diretor de fotografia, produtor e ator (como em "Aguirre, a Cólera de Deus" de Werner Herzog, 1972). É praxe sua ser roteirista ou co-roteirista dos filmes que dirige. Mesmo tendo experimentado inúmeros estilos, seus filmes retratam de maneira esteticamente inovadora a opressão e a exploração sócio-econômica.

Tendo filmado em muitos países, é geralmente associado ao cinema brasileiro, como um dos pioneiros do Cinema Novo dos anos 60. Seu primeiro longa metragem, "Os Cafajestes" (1963), foi um dos poucos sucessos comerciais do Cinema Novo. Dois outros longas de sua autoria, "Os Fuzis" (1964) e "Os Deuses e os Mortos" (1970), são considerados marcos do cinema brasileiro. Em "A Queda" (co-dirigido com Nelson Xavier, 1977) retoma a vida dos personagens de "Os Fuzis", numa instigante experiência sobre a vida sofrida da classe operária do Rio de Janeiro.

No final dos anos 70, com a independência de Moçambique, retorna a sua terra natal para participar da criação do Instituto Nacional de Cinema moçambicano. Nos anos 80, abandona seu tratamento radical de temas políticos e faz três longas de grande beleza estética e apelo comercial: "Ópera do Malandro" (1985), uma divertida comédia musical, adaptada da obra de Chico Buarque, que não deixa de abordar assuntos econômicos e sociais sérios, como racismo e influências americanas no Brasil durante a Segunda Guerra Mundial; a "Fábula da Bela Palomera" (1987), filme de época e história de amor baseado em obra do Prêmio Nobel Gabriél García Marquez; e "Kuarup" (1988), uma das maiores super-produções do cinema brasileiro, que traduz de modo eloqüente o romance de Antonio Callado.

Ruy Guerra não confina seu talento somente ao cinema. Dirige e escreve peças teatrais e colabora como letrista junto a grandes nomes da MPB. Entre 94 e 98 assinou uma crônica semanal no jornal O Estado de São Paulo e atualmente é diretor do Curso Superior de Cinema na Universidade Gama Filho, onde leciona sobre linguagem cinematográfica.